Verkssekretariatet är ett stöd för verksledningen och ansvarar för frågor som rör myndighetens övergripande inriktning, strategi och visioner.

Avdelningen stöder också verksledningens nationella och internationella kontakter. Verkssekretariatet ansvarar för regeringsuppdrag som innebär verksövergripande analyser och utredningar som omvärldsanalyser och arbete med mångfaldsfrågor. Avdelningen har också samordningsansvar för vissa frågor inom myndigheten som till exempel FoU (Forskning och Utveckling) samt internationell samverkan. Med cirka tio personer är Verkssekretariatet Riksantikvarieämbetets minsta avdelning.